В 1969 году Владимир был пострижен в монашество с наречением имени Кирилл, через 4 дня — рукоположен в иеродиаконы, а 1 июня — в иеромонахи. Окончив с отличием в 1970 году академию со степенью кандидата наук по богословию, он остался там профессорским стипендиатом, преподавателем догматического богословия и помощником инспектора Ленинградских Духовных школ.
Работу в академии Кирилл совмещал с деятельностью личного секретаря митрополита Ленинградского и Новгородского Никодима, при этом продолжая много времени уделять участию во внешней деятельности Московского Патриархата. Он представлял духовные школы на Генеральной Ассамблее всемирной православной молодежной организации «Синдесмос», на различных международных конференциях, сопровождал Патриарха Пимена в поездках за границу.
В 1971 году иеромонах Кирилл был возведен в сан архимандрита и назначен представителем Московской Патриархии при Всемирном совете церквей в Женеве, а спустя три года назначен ректором Ленинградской духовной академии и семинарии и занимал эти должности до 1984 года.
В 1984 году Кирилл стал архиепископом Смоленским и Вяземским (в 1989 году этот титул был заменен на «архиепископ Смоленский и Калининградский»). На этой должности он способствовал восстановлению и постройке более 150 храмов на данных территориях, открытию первого духовного училища в Смоленске, разработал новое положение о Духовных училищах.
В ноябре 1989 года архиепископ занял пост Председателя Отдела внешних церковных сношений Московской Патриархии и постоянного члена Священного Синода по должности. Как председатель отдела он участвовал в работе по подготовке законов «О свободе вероисповеданий» и «О свободе совести и о религиозных объединениях».
Указом Патриарха Алексия II в 1991 году архиепископ Кирилл возведен в сан митрополита. В этот же период он был членом Общественного совета по возрождению Храма Христа Спасителя, Совета по внешней политике МИД России, председателем Синодальной рабочей группы по выработке Концепции РПЦ по вопросам церковно-государственных отношений и проблемам современного общества в целом и т.д.
В декабре 2008 года, после кончины Алексия II, митрополит Кирилл тайным голосованием был избран Местоблюстителем патриаршего престола, а 27 января 2009 года на Поместном Соборе избран Патриархом РПЦ. Церемония интронизации Патриарха Кирилла состоялась 1 февраля 2009 года в Храме Христа Спасителя.
Патриарх Кирилл — автор многих книг, а также более 700 публикаций и докладов на богословские и церковно-исторические темы, включая публикации в отечественной и зарубежной периодике. На телевидении вышли циклы его телепередач по различным темам православия, а на аудионосителях издан цикл его великопостных проповедей.
Патриарх является почетным членом, доктором и профессором ряда российских и иностранных академий, почетным президентом Академии Российской словесности, имеет высокие награды РПЦ и многих Поместных Церквей. Лауреат международной Ловийской премии мира, он награжден многими государственными наградами — орденами Дружбы Народов, Дружбы, «За заслуги перед Отечеством» III и II степени и другими, в том числе и наградами других государств. Он почетный гражданин Калининградской и Смоленской областей.