18 октября 1942 года в блокадном  Ленинграде премьерой спектакля по пьесе Константина Симонова «Русские люди» открылся Театр имени В.Ф. Комиссаржевской (даже сам театр поначалу был назван Блокадным).

Весь период блокады театр продолжал работать. Были поставлены «Фронт» Корнейчука, «Нашествие» Леонова, «Жди меня» Симонова и другие военно-патриотические спектакли. Труппа театра выезжала в военные госпитали на линию фронта, поддерживая боевой дух солдат. Осенью 1944 года театр стал называться Ленинградским драматическим.

В послевоенном репертуаре театра была широко представлена русская классика: «Воскресение» по Л.Толстому, «Преступление и наказание» по Ф.Достоевскому, «Женитьба» Н.Гоголя, «Сомов и другие», «Старик» М.Горького. Знаменитая постановка трилогии А.К. Толстого «Царь Федор Иоаннович», «Смерть Иоанна Грозного» и «Царь Борис» стала таким же символом театра, как «Чайка» МХАТа. Именно в этот период театр обрел творческое лицо, определил свой уникальный путь в искусстве.

С 1959 года театр носит имя великой русской актрисы Веры Федоровны Комиссаржевской. Коллектив театра играет на сцене российскую и зарубежную классику, пьесы современников.